引用本文
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Doi:10.19558/j.cnki.10-1020/r.2021.02.008
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多参数磁共振对有临床意义前列腺癌的诊断价值
王萱1, 谢江凌2, 李春媚3, 何磊4, 龙星博1,5, 王淼1,5, 方芳4, 万奔1, 王建业1, 刘明1
1北京医院泌尿外科 国家老年医学中心 中国医学科学院老年医学研究院 100730 北京
2重庆市黔江中心医院泌尿外科
3北京医院放射科 国家老年医学中心 中国医学科学院老年医学研究院
4北京医院病理科 国家老年医学中心 中国医学科学院老年医学研究院
5中国医学科学院 北京协和医学院研究生院
通信作者：刘明,liuming19731029@163.com
收稿日期: 2020-03-31
基金项目:中央高校基本科研业务费专项资金（3332020069）; 北京医院临床研究121工程项目（BJ-2018-090）; 北京市自然科学基金项目（7194315）; 北京医院院级课题（BJ-2015-138）
摘要

目的： 在经前列腺穿刺确诊前列腺癌的患者中以根治性前列腺切除（RP）术后病理为对照,研究多参数磁共振（mp-MRI）对有临床意义前列腺癌（csPCa）诊断的准确性,并对csPCa的因素进行分析。方法： 回顾性分析2014年8月–2020年8月于北京医院泌尿外科接受RP、且术前行mp-MRI检查和前列腺穿刺活检患者的相关临床资料,1名放射科医生根据前列腺影像报告和数据系统版本2（PI-RADSv2）进行盲法阅片,前列腺活检病理和RP术后病理分别由2名病理科医生回顾阅片并作出诊断。以RP术后病理作为对照,分析mp-MRI对csPCa的诊断能力,并对csPCa预测的相关因素进行分析。结果： 纳入285例患者,年龄平均（68.0±6.5）岁,PSA平均（14.1±14.0）μg/L。其中260例（91.23%）csPCa以PI-RADSv2评分3分为临界值,mp-MRI对csPCa诊断的敏感性、特异性、阳性预测值和阴性预测值分别为90.38%、56.00%、95.53%和35.90%,曲线下面积（AUC）0.815。Bland-Altman分析显示PI-RADS v2评分与穿刺病理Gleason评分、RP术后病理Gleason评分的pearson相关系数分别为0.309（ P<0.001）和0.396（ P<0.001）。多因素分析显示,PI-RADS v2评分、癌占穿刺组织最大百分比和穿刺阳性针数百分比是csPCa的独立预测因素（ P=0.003、 P=0.001、 P=0.022）。对活检时Gleason评分为6分的患者（76例,26.67%）进行亚组分析,mp-MRI对该亚组RP术后csPCa诊断的AUC为0.739,多因素分析显示,PI-RADS v2评分和癌占穿刺组织最大百分比是该亚组患者csPCa的独立预测因素（ P=0.022、 P=0.001）。结论： 前列腺癌患者术前多参数磁共振的PI-RADSv2评分是鉴别csPCa可靠而有效的手段,并且与肿瘤的Gleason评分有较好的一致性。

关键词: 有临床意义前列腺癌; 多参数磁共振; 根治性前列腺切除术
Diagnostic Value of Multiparametric MRI in Clinically Significant Prostate Cancer
WANG Xuan1, XIE Jiangling2, LI Chunmei3, HE Lei4, LONG Xingbo1,5, WANG Miao1,5, FANG Fang4, WAN Ben1, WANG Jianye1, LIU Ming1
1Department of Urology, Beijing Hospital, National Center of Gerontology, Institute of Geriatric Medicine, Chinese Academy of Medical Sciences, Beijing 100730, China
2Department of Urology, Qianjiang Central Hospital
3Department of Radiology, Beijing Hospital, National Center of Gerontology, Institute of Geriatric Medicine, Chinese Academy of Medical Sciences
4Department of Pathology, Beijing Hospital, National Center of Gerontology, Institute of Geriatric Medicine, Chinese Academy of Medical Sciences
5Chinese Academy of Medicine Sciences, Graduate School of Peking Union Medical College
Corresponding author： LIU Ming,liuming19731029@163.com
Abstract

Objective： To study the diagnostic accuracy of multiparametric magnetic resonance imaging （mpMRI） on clinically significant prostate cancer （csPCa） in patients with prostate cancer confirmed by prostate biopsy, and to analyze the predictive factors of csPCa. The results of mpMRI were compared with the radical prostatectomy （RP） specimens.Methods： The clinical data of patients who underwent RP in Urology Department of Beijing Hospital from August 2014 to August 2020 were retrospectively collected. These patients who underwent mp-MRI examination and prostate biopsy in our hospital before RP were enrolled. Prostate MR images were interpreted by one radiologist who were blinded to pathology results based on Prostate Imaging Reporting and Data System version 2 （PI-RADS v2）, and the specimens of prostate biopsy and RP were reviewed by two pathologists respectively. The diagnostic abilities of mpMRI for the detection of csPCa were analyzed using the pathology of RP specimens as the reference standard, and the predictive factors of csPCa were analyzed.Results： A total of 285 patients were included for analysis. The mean age was （68.0 ± 6.5） years and mean preoperative PSA was （14.1 ± 14.0） μg/L. CsPCa was found in 91.23% （260/285） of patients. MpMRI PIRADS v2 score ≥ 3 had a 90.38% sensitivity, 56.00% specificity, 95.53% positive predictive value （PPV） and 35.90% negative predictive value （NPV） for csPCa. In ROC curve analysis, the area under the ROC curve （AUC） was 0.815. Bland-Altman analysis showed that the pearson correlation coefficients of PI-RADS v2 score with biopsy Gleason score and Gleason score after RP were 0.309 （ P< 0.001） and 0.396 （ P < 0.001）, respectively. Multivariate analysis showed that PI-RADS v2 score, greatest percentage of biopsy core, and percentage of positive biopsy cores were independent predictors of csPCa （ P = 0.003, P = 0.001, and P = 0.022）. A subgroup analysis was performed on patients with Gleason score of 6 on prostate biopsy （76 cases, 26.67%）. The AUC of csPCa diagnosis after RP in this subgroup was 0.739 by mp-MRI. Multivariate analysis showed that PI-RADS v2 score and greatest percentage of biopsy core were independent predictors of csPCa in this subgroup （ P = 0.022, P = 0.001）.Conclusions： PI-RADS v2 score of preoperativemp MRI is a reliable and effective method to identifycs PCa in patients with prostate cancer, and it has good consistency with Gleason score of the tumor.

Keyword: clinically significant prostate cancer; multiparametric magnetic resonance imaging; radical prostatectomy

多参数磁共振（multi-parametric magnetic resonance imaging, mp-MRI）是诊断前列腺癌的首选影像学检查。前列腺影像报告和数据系统第2版（Prostate Imaging Reporting and Data System version 2, PI-RADS v2）进一步标准化和简化了mpMRI的技术规范和报告标准[1]。已有文献报道mpMRI检测有临床意义前列腺癌（clinically significant prostate cancer, csPCa）的准确性存在较大差异, 与入组标准、阅片经验和csPCa定义的异质性有关[2]。此外, 多数研究选择前列腺穿刺活检病理, 而前列腺穿刺活检病理结果与根治性前列腺切除（radical prostatectomy, RP）术后的病理结果往往存在一定差异[3]。为探讨mp-MRI的PI-RADSv2对csPCa诊断的准确性及mp-MRI对csPCa的鉴别, 本研究回顾性分析了经前列腺穿刺活检诊断为前列腺癌并接受RP患者的临床资料, 并对csPCa的相关危险因素进行分析。

1 资料与方法
1.1 临床资料

回顾性分析北京医院泌尿外科2014年6月– 2020年6月经前列腺穿刺活检并接受RP的285例患者资料, 145例采用经直肠系统穿刺活检（10~14针）, 140例采用经会阴系统穿刺活检（15~36 针）。2017年7月后部分患者（123例）RP术后前列腺标本经病理大切片处理。纳入标准：前列腺穿刺活检前3个月内行mpMRI检查, 穿刺前前列腺特异抗原（prostate-specific antigen, PSA）< 50 μ g/L。排除标准：临床资料不全; 穿刺方式仅有靶向穿刺而无系统穿刺; 接受新辅助内分泌治疗; 有盆腔放疗史。

1.2 方法

MRI扫描参数：采用GE3.0T MR成像仪, 使用8通道腹部线圈发射结合脊柱矩阵线圈接受信号。扫描序列包括常规轴面、矢状面、冠状面T2加权成像（T2 weighted imaging, T2WI）, 轴面T1加权成像（T1 weighted imaging, T1WI）及轴面扩散加权成像（diffusion weighted imaging, DWI）序列。DWI扫描参数：TR 3 500 ms, TE 90 ms, 回波链长度128, 激励次数3次, 矩阵128× 128, 层厚4.0 mm , 层间距1.0 mm, FOV 240 mm× 240 mm, b值分别取0 mm2/s和1 400 mm2/s。扫描仪自动生成表观扩散系数（apparent diffusion coefficient, ADC）图。动态增强扫描在完成平扫序列后进行。通过高压注射器静脉团注对比剂Gd-DTPA, 剂量为0.1~0.2 mmol/kg, 注射流速为3 mL/s, 其后静脉团注15 mL生理盐水, 注射流速为3 mL/s。轴面快速梯度回波-T1WI动态增强扫描共采集100个动态, 每个动态采集12帧图像。

采用2014版国际泌尿病理协会Gleason分级改良系统评分, 由2名病理科医生分别对前列腺穿刺活检病理盲法阅片并作出诊断。活检病理记录肿瘤的Gleason评分、穿刺阳性针数、癌占穿刺组织最大百分比; RP术后病理记录肿瘤的Gleason评分、是否有包膜外侵犯或精囊侵犯, 并估算每位患者主要病灶的肿瘤体积是否< 0.5 cm3。以RP术后病理结果作为金标准对照。根据PI-RADS v2, 将RP术后病理结果满足以下任一条件者定义为csPCa：Gleason评分≥ （3+4）分、肿瘤体积≥ 0.5 cm3、病理分期≥ T3[1]。

由1名经验丰富的放射科医生根据PI-RADS v2进行MRI盲法阅片, 未行动态增强扫描者（256例）外周带PI-RADS v2评分仅参照DWI评分, 最终记录每位患者MRI的PI-RADS v2评分。

1.3 统计学方法

采用SPSS 24.0和GraphPad Prism 9.0.0统计软件进行数据分析。计量资料用x± s表示, 两组比较采用t检验。不符合正态分布的计量资料以中位数（M）和四分位间距（Q1, Q3）表示, 组间比较采用Mann-Whitney U检验。采用二元 Logistic 回归分析csPCa的危险因素。采用Bland-Altman法分析PI-RADS v2评分与前列腺穿刺活检病理及RP术后病理Gleason评分的一致性。P< 0.05为差异有统计学意义。

2 结果
2.1 患者基本情况

285例患者年龄（68.0± 6.5）岁, PSA（14.1± 14.0）μ g/L, 前列腺体积（35.6± 16.6）mL。PI-RADS v2评分2~5分者分别有39例（13.68%）、54例（18.95%）、114例（40.00%）、78例（27.37%）。穿刺病理Gleason评分6分者76例（26.67%）, （3+4）分者99例（34.74%）, （4+3）分者64例（22.46%）, ≥ 8分者46例（16.14%）。癌占穿刺组织最大百分比（65.50± 28.35）%, 穿刺阳性针数百分比（36.11± 24.37）%。所有患者在行MRI检查后6个月内接受了RP, 其中csPCa 260例（91.23%）。RP术后病理Gleason评分6分者58例（20.35%）, （3+4）分者100例（35.09%）, （4+3）分者74例（25.96%）, ≥ 8分者53例（18.60%）。36例（12.63%）肿瘤体积< 0.5 cm3, 病理分期T2和≥ T3者分别有193例（67.72%）、92例（32.28%）。

2.2 mpMRI对csPCa诊断的准确性

csPCa组和临床无意义前列腺癌组患者基线水平的对比见表1, 两组间的年龄无明显差异（P= 0.256）, csPCa组PSA、PSA密度、PI-RADS v2评分、癌占穿刺组织最大百分比和穿刺阳性针数百分比均显著高于临床无意义前列腺癌组（P值分别为0.017、0.003、< 0.001、< 0.001和< 0.001）。

表1 有临床意义前列腺癌和临床无意义前列腺癌患者基线水平对比

以PI-RADS v2评分3分为临界值时, mpMRI诊断csPCa的敏感性、特异性、阳性预测值和阴性预测值分别为90.38%、56.00%、95.53%和35.90%。以4分为临界值时, mpMRI诊断csPCa的敏感性、特异性、阳性预测值和阴性预测值分别为71.92%、80.00%、97.40和21.51%（表2）。mpMRI对于csPCa诊断的曲线下面积（area under the curve, AUC）为0.815（图1）。

表2 mpMRI对csPCa诊断的准确性

图1 mpMRI对csPCa诊断的ROC曲线图

采用Bland-Altman一致性分析, 发现PI-RADS v2评分与穿刺病理Gleason评分的差值绝大部分位于差值的95%置信区间内, 并且经过计算二者的pearson相关系数为0.309（P< 0.001）, 提示二者具备较好的一致性（图2）。Bland-Altman一致性分析显示PI-RADS v2评分与RP术后病理Gleason评分的差值绝大部分位于差值的95%置信区间内, 并且经过计算二者的pearson相关系数为0.396（P< 0.001）, 提示PI-RADSv2评分与RP术后病理Gleason评分也具备较好的一致性（图3）。

图2 PI-RADS v2评分和穿刺病理Gleason评分的Bland-Altman图

图3 PI-RADS v2评分与RP术后病理Gleason评分的Bland-Altman图

单因素分析显示, PSA（P=0.01, OR=1.13）、PSA密度（P< 0.001, OR=1.11）、PIRADS v2评分（P< 0.001, OR=3.80）、癌占穿刺组织最大百分比（P< 0.001, OR=1.07）和穿刺阳性针数百分比（P< 0.001, OR=1.14）可作为术后病理为csPCa的危险因素。进一步多因素分析显示, PI-RADS v2评分、癌占穿刺组织最大百分比和穿刺阳性针数百分比是csPCa的独立预测因素（P=0.003、P=0.001、P< 0.022）（表3）。

表3 csPCa术前参数的单因素和多因素分析

对穿刺活检Gleason评分为6分的患者（76例）进行亚组分析, 年龄平均（68.05± 6.37）岁, PSA平均（9.70± 8.87）μ g/L, 前列腺体积平均（41.51± 20.25）mL, PSAD平均（0.26± 0.20）, 癌占穿刺组织最大百分比平均（48.36± 29.59）%, 穿刺阳性针数百分比平均（21.04± 18.58）%。其中csPCa 52例, mp-MRI对该亚组RP术后csPCa诊断的AUC 为0.739, 多因素分析显示, PI-RADS v2评分和癌占穿刺组织最大百分比是该亚组患者csPCa的独立预测因素（P=0.022、P=0.001）（表4）。

表4 活检病理Gleason评分为6分的患者中csPCa术前参数的单因素和多因素分析
3 讨论

前列腺癌的发病率呈逐年增长趋势, 预计2020年前列腺癌占美国男性新发恶性肿瘤的1/5以上[4], 我国前列腺癌发病率也呈快速上升趋势。目前前列腺癌的常规诊断依赖于血PSA筛查和直肠指检, 对于疑似病例行前列腺穿刺活检以明确诊断。以PSA为基础的前列腺癌筛查所带来的问题已经在世界范围内受到了广泛关注, 如导致大量低危、无临床意义前列腺癌的检出, 从而带来过度诊断和治疗问题[5]。如何提高csPCa诊断的准确性, 并且更好地判断肿瘤的恶性程度, 减少不必要的诊断及治疗, 是目前学者们关注的重点。

mpMRI已被公认是诊断前列腺癌的首选影像学检查方式, 不论是前列腺初次穿刺还是重复穿刺, 均建议在穿刺前行mpMRI检查[6, 7], 足见磁共振在前列腺癌诊断中的重要地位。为规范MRI在前列腺癌诊断中的应用, 2012年欧洲泌尿生殖放射学会发布了前列腺MRI评分系统PI-RADS[8], 在世界范围内得到广泛应用, 2016年引入了修订版, 即PI-RADS v2[1]。PI-RADSv2的主要目的是利用mpMRI对csPCa进行有效和可重复的检测。Kam等[9]研究发现, 当使用PI-RADS v2 ≥ 3的阈值时, mpMRI对csPCa诊断的敏感性、特异性、阳性预测值和阴性预测值分别为91%、23%、95%和13%。当阈值增加到4时, 敏感性降低到75%, 特异性升至38%, 阳性预测值仍为95%。作者认为对肿瘤主要病灶检测的敏感性在75%时也是可以接受的。Toner等[10]的研究表明, mpMRI对csPCa的诊断具有83%的敏感性和47%的特异性。上述两项研究均使用RP术后病理作为对照。在本研究中, 当以PI-RADS v2评分3分为临界值时, mpMRI诊断csPCa的敏感性、特异性、阳性预测值和阴性预测值分别为90.38%、56.00%、95.53%和35.90%。以4分为临界值时, mpMRI诊断csPCa的敏感性、特异性、阳性预测值和阴性预测值分别为71.92%、80.00%、97.40%和21.51%。mpMRI对于csPCa诊断的AUC为0.815, 表明mpMRI有助于检出csPCa。本研究结果与上述两项研究得出的结果相近, 比Hamoen等[11]的荟萃分析所报道的结果有更高的敏感性（78%）和更低的特异性（79%）。这主要反映了所使用的参考标准不同, 该荟萃分析汇总了14项研究共1 785例患者, 只有一项研究是使用RP术后病理结果作为对照。由于选择偏倚意味着与使用前列腺活检作为参考标准的研究相比, 接受RP的患者有更大的比例是csPCa, 因此以RP术后病理作为参考标准的研究可能会显示出更高的敏感性和更低的特异性。

本研究中约14%（39/285）的前列腺癌患者mpMRI结果正常（PI-RADS v2< 3）。Truong等[12]的一项研究表明, mpMRI容易漏诊的病灶大部分是筛状结构前列腺癌。在本研究中, mpMRI对RP后无临床意义前列腺癌有26.63%的阴性预测值, 低于mpMRI与前列腺活检病理的比较。这突出了本研究在确定mpMRI真实阴性预测值方面的一个主要局限性。只有经穿刺活检证实前列腺癌的患者, 且进一步接受RP治疗后才会被纳入本研究。mpMRI为真阴性的患者穿刺活检结果为阴性, 最终不会接受RP, 因而被排除在本研究之外。因此, 本研究无法揭示mpMRI结果正常但未接受RP的患者潜在的病理学问题。

本研究发现PI-RADS v2评分与穿刺病理Gleason评分、RP术后病理Gleason评分均具有较好的一致性。Gleason 评分反映了前列腺癌的侵袭程度, 与前列腺癌的预后密切相关[13]。高危前列腺癌患者肿瘤组织细胞密度升高, 细胞间隙逐渐缩小, 水分子扩散受阻程度明显提高, 导致ADC值明显下降, DWI图呈现明显高信号[14], 而ADC和DWI图是PI-RADS v2评分系统的重要组成部分。相反, Gleason评分6分的病灶更易被mpMRI漏诊[15]。

研究发现在经活检证实为Gleason评分≤ 6的前列腺癌患者中, 约有20%~50%的患者出现Gleason评分升级[16, 17]。因此, 术前对Gleason评分或csPCa的存在进行准确判断对于确定治疗计划非常重要。然而, 对于活检证实的低级别前列腺癌患者, PI-RADS v2是否也有助于准确判断Gleason评分升级或从中区分出csPCa, 减少对活检证实的低级别前列腺癌患者的低估, 目前尚不完全清楚。本研究的亚组分析显示, mp-MRI对活检Gleason评分6分的患者csPCa诊断的AUC 为0.739, 且多因素分析发现PI-RADS v2是该亚组患者csPCa的独立预测因素。这部分患者RP术后证实30例（39.47%）出现Gleason评分升级, 且大部分（24例, 31.58%）升级为Gleason 评分（3+4）分, 仅6例为Gleason评分≥ （4+3）分。Seo等[18]研究发现, PI-RADS v2有助于经验丰富的放射科医生从活检证实的低级别前列腺癌中诊断csPCa（两位阅片者AUC分别为0.829和0.853）, PI-RADS v2最佳阈值为4分。但该研究的一个明显缺陷在于, 所有医生在阅片前已知晓患者经穿刺活检确诊为前列腺癌。然而即便如此, 对于经验欠缺的阅片者, 其诊断效能仍较差（AUC为0.602, P=0.067）。

本研究还发现癌占穿刺组织最大百分比和穿刺阳性针数百分比对csPCa有预测作用, 穿刺阳性针数比例以及癌占穿刺组织比例越高, 意味着肿瘤在前列腺中所占比例越大, 即肿瘤的体积可能更大。MRI对前列腺癌的检出受肿瘤体积的影响很大。在Seo等[18]的研究中, 为了检出体积为0.5~1 cm3的主要病灶, 两个独立阅片者的敏感性分别为66%和77%。但是, 对于检出体积≥ 1 cm3的病灶, 敏感性提高到80%~95%。Kim等[19]指出, 对于肿瘤体积> 1 cm3的前列腺癌, mpMRI的检出率显著高于肿瘤体积0.5~1 cm3的前列腺癌（87.8%比82.0%, P=0.01）。Vargas等[20]也报道了PI-RADS v2在肿瘤体积≤ 0.5 cm3的前列腺癌中诊断价值有限, 即使肿瘤Gleason评分为4+3或更高。因此, PI-RADS v2在检测小体积csPCa方面的应用可能有限。由于本研究入组患者的术后病理仅123例经病理大切片处理, 未对每位患者肿瘤病灶的体积作出明确计算, 只估算主要病灶体积是否< 0.5 cm3, 不可避免存在一定程度误差, 病理大切片有望更好的解决病灶体积计算的问题。

本研究为回顾性研究, 在数据收集过程中有所缺失, 且样本量相对较少, 纳入的患者均是接受RP手术的患者, 如前述讨论所提到的, 存在一定选择偏倚。此外, RP术后标本大部分未经病理大切片处理, 对肿瘤病灶体积的估算欠准确。未来需要更多以病理大切片为对照的前瞻性研究进行检验, 以得出更可靠的结论。

综上所述, 前列腺癌患者术前mpMRI的PI-RADS v2评分是鉴别csPCa可靠而有效的手段, 并且与肿瘤的Gleason评分具有较好的一致性。

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